Frère cadet de Jean, François de Troy reçoit comme lui sa première formation à Toulouse dans l'atelier paternel, puis auprès d'Antoine Durand.
A Paris, avant 1668, il entre sdans l'atelier de Nicolas Loir et rejoint ensuite le portraitiste Claude Lefevre.
Dès 1671, il est agréé à l'Académie et obtient la commande de deux tableaux pour les Bâtiments du roi.
Il est reçu académicien en 1674 au titre de peintre d'histoire mais se spécialise bientôt dans le genre du portrait, où il excelle très vite. Devenu le portraitiste des enfants de louis XIV et de madame de Montespan, il réalise en leur honneur des ouvrages prestigieux: Mademoiselle de Nantes en 1690, Le Compte de Toulouse et Mademoiselle de Blois en 1691, La duchesse de Maine en 1694...
François de Troy joue un rôle essentiel dans l'évolution du portrait en France à la fin du XVIIe siècle, ouvrant la voie à deux illustres cadets, Nicolas de Largillierre et Hyacinthe Rigaud.